La prima notizia di questa piccola chiesa risale al 1148. Nel corso del tempo viene definita come S. Giovanni in Colle Maiore e ancora S. Giovanni in Boxeta, con evidente allusione al bosco che la circondava. La chiesa attuale, frutto dei rifacimenti di epoche successive, è una costruzione rettangolare con tetto a capanna ad unica navata. Nella volta interna è rappresentato il mistero Trinitario con teorie di angeli. Al presbiterio e' stata data una scenografia da deserto biblico e da primitiva catacomba cristiana. Il Fonte battesimale è opera di una bottega artigianale milanese. Vi si conservano una decina di reliquiari del '600 e del '700 in intaglio su legno dorato e un reliquario del '500 in argento con lo stemma del vescovo dell'epoca.
Nel 1861 la chiesa divenne proprietà demaniale e fu affrancata dai Bonafede di Fermo e dai Conti Raccamadoro Colli. Nel 1923 viene costruito il villino estivo dei conti Raccamadoro in stile liberty. Il tutto, chiesa e villino, circondato da un parco-giardino al quale si accedeva per un viale di pini che scendeva dalla strada provinciale monturanese. Con la morte della contessa Raccamadoro tutti i beni passarono di proprietà all'Archidiocesi di Fermo.
Tra le opere pittoriche all'interno della chiesa spiccano per rilevanza due dipinti del ravennate G.B.Ragazzini: "La disputa di Gesù coi quattro dottori" e "Presentazione di Gesù al tempio", entrambe del 1592. Di recente la chiesa è stata ristrutturata sia internamente che esternamente grazie anche ai proventi della festa di San Giovanni Battista che si organizza da oltre 25 anni nello spiazzale posto nelle vicinanze a metà giugno.