Il castello di Montelabbate deve il proprio nome agli abati del vicino cenobio benedettino di San Tommaso in Foglia che lo eressero attorno all'XI secolo per difendersi dalle scorrerie degli urbinati e dei pesaresi in lotta tra loro. Il monastero, infatti, in seguito al rafforzamento territoriale dei due secoli precedenti, era divenuto centro di notevole riguardo dal punto di vista politico e oggetto di numerosi tentativi di occupazione da parte delle signorie confinanti. La residenza dell'abate presso questo fortilizio è attestata fino alla soppressione del cenobio (XV secolo), quando il castello e il territorio di Montelabbate passarono in mano alla signoria pesarese dei Malatesta che munirono la residenza abbaziale di una rocca e restaurarono le mura, mentre in basso il Borgo si estendeva e i suoi mercati diventavano sempre più fiorenti e rinomati. Fu certamente anche a causa di questi traffici commerciali che, all'inizio del Quattrocento, si decise di edificare un ponte nel tratto di fiume sottostante. Il castello di Montelabbate fu strategicamente importante nel mese di novembre del 1443 quando ebbero ad accamparvisi, nel corso della sanguinosa battaglia di Monteluro, prima le truppe di Francesco Sforza, poi quelle di Niccolò Piccinino e infine quelle di Sigismondo Malatesta. Per l'amenità del luogo, il castello fu uno dei soggiorno preferiti di Costanzo I Sforza. Secondo la tradizione a Costanzo si deve probabilmente la costruzione del torrione di levante (ciò che di più rilevante resta dell'antico fortilizio) che ricorda in alcuni particolari stilistici le architetture militari di Francesco di Giorgio Martini. Lo stesso principe restaurò anche, unendoli in una sola costruzione, la residenza degli abati e la rocca malatestiana. Nel 1540 il duca Guidubaldo II Della Rovere concesse il castello in feudo al pesarese Giangiacomo Leonardi i cui eredi tennero in possesso il castello fino al 1804.